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Das Spiel beginnt mit Samus Aran, die als Leibwächterin für das Forschungsteam von Biologic auf dem Planeten SR388 fungiert. Schließlich wird das Team von einer Hornoad angegriffen und von Samus getötet. Als die Hornoad zerstört wird, tritt jedoch ein kugelförmiger gelber Organismus (ein X) aus ihr hervor und dringt in Samus' Körper ein.
Da Samus zunächst keine Auswirkungen spürt, begleitet sie die Forscher weiter und schließt den Auftrag ab. Auf dem Rückweg zum Labor verliert Samus jedoch das Bewusstsein, und ihr Kampfschiff stürzt in einen Asteroidengürtel. Die Notsysteme des Schiffes werfen automatisch Samus' Rettungskapsel aus, was sie vor dem Absturz bewahrt, aber ihr Kanonenboot wird vollständig zerstört. Samus wird schnell von einem medizinischen Team versorgt, das herausfindet, dass die Kreatur, die auf SR388 in ihren Körper eingedrungen ist, in Wirklichkeit ein parasitärer Organismus war, den sie bald X nennen.

Samus infiziert 2
Samus, infiziert von den X-Parasiten.
Die organischen Komponenten von Samus' Power Suit hatten sich so sehr mit ihrem System verbunden, dass sie nicht entfernt werden konnten, während sie bewusstlos war. Große Teile ihres infizierten Anzugs mussten chirurgisch entfernt werden, was sein Aussehen dramatisch veränderte. Das X in Samus' zentralem Nervensystem war jedoch zu tief verwurzelt, um sicher entfernt werden zu können; Samus' Überlebenschancen lagen bei weniger als einem Prozent.
Metroids sind die einzigen bekannten Fressfeinde der X; da Samus jedoch in einer früheren Mission alle Metroids auf SR388 vernichtet hat, konnten sich die X ungehindert vermehren. Die Ärzte sahen darin den Schlüssel zu ihrer Heilung und schlugen vor, eine Metroid-Zelle von Samus' totem Baby-Metroid zu verwenden, um einen Impfstoff gegen die X herzustellen. Offenbar war es der Föderation gelungen, eine Zellkultur von dem Baby zu erhalten, das Samus gerettet hatte, als sie ein zweites Mal auf Zebes war. Das Serum wurde vorbereitet und unverzüglich injiziert, wodurch das X vollständig ausgelöscht wurde: Samus konnte von normalen X nicht mehr verletzt werden und konnte sie sogar absorbieren, um ihre Gesundheit und Munition wieder aufzufüllen, aber sie erbte auch die Anfälligkeit der Metroids für Kälte.

Nach ihrer Genesung wird Samus geschickt, um eine Explosion auf der Forschungsstation der Biologic Space Laboratories zu untersuchen, wo die Proben von SR388 und die infizierten Teile ihres Power Suits gelagert werden. Nach ihrer Ankunft in der Station begibt sich Samus sofort in die Quarantänebucht, wo sie auf einen Hornoad trifft und ihn tötet, der mit einem X-Parasiten infiziert ist. Samus spricht mit dem Computer ihres neuen Raumschiffs (den sie "Adam" genannt hat, da er sie an einen früheren Kommandanten erinnert) und erfährt, dass die vom Außenteam mitgebrachten Exemplare mit dem X infiziert wurden. Der Computer verrät ihr auch, dass das X die DNA seiner Beute nutzen kann, um eine perfekte Kopie zu erstellen, was bedeutet, dass jegliches organische Leben auf der Station ebenfalls infiziert sein könnte.

SA-X 1
Der SA-X.
Als sie die Station weiter erkundet, entdeckt Samus, dass die X die infizierten Teile ihres Power Suits benutzt haben, um eine Kopie von Samus selbst zu erschaffen, die SA-X (oder Samus Aran-X) genannt wird. Da der SA-X aus Samus' vollständig aufgerüstetem Power Suit hervorgegangen ist, verfügt er über alle ihre Fähigkeiten, was sich darin zeigt, dass er eine Powerbombe benutzt, um aus der Quarantänebucht zu entkommen. Durch die Explosion der Bombe zerstörte der SA-X auch die Kapseln mit den X-Exemplaren und setzte sie alle auf der Station frei. Bei ihrer Untersuchung der Station stößt Samus auf das Sperrlabor der Einrichtung. Hier findet sie Dutzende von Baby-Metroiden und mehrere weitere Metroiden in verschiedenen Reifestadien, die alle in Stasis gehalten werden; sie sind das Ergebnis eines Klonprojekts, von dem Samus bisher nichts wusste. Kurz nachdem Samus sie entdeckt hat, versucht der SA-X, seine Raubtiere zu vernichten, aber sein Plan geht nach hinten los: Die Metroids brechen aus und die Notfallsicherungen werden aktiviert. Samus entkommt nur knapp, bevor sich das Labor komplett verriegelt, von der Station abgeworfen wird und über SR388 explodiert.
Nach dem Vorfall im Sperrlabor spricht Samus mit ihrem Schiffscomputer, der über die Entdeckung und anschließende Zerstörung der Metroiden verärgert ist. Der Computer erklärt, dass die Föderation heimlich an einem Metroid-Zuchtprogramm für "friedliche Zwecke" gearbeitet hat. Der Computer enthüllt, dass die SRX-Umgebung der Station, eine Nachbildung des Ökosystems von SR388, ideal für die Aufzucht von Alpha-, Gamma-, Zeta- und sogar Omega-Metroiden war. Bei der Forschung wurden Techniken für ein schnelles Wachstum entdeckt, die es einem Säugling ermöglichen, innerhalb weniger Tage zu einem Omega-Metroiden heranzuwachsen. Unglücklicherweise hatten die SA-X Samus aufgespürt und folgten ihr zum Standort des Labors. Zu Samus' großer Überraschung stellt der Computer fest, dass sich der SA-X ungeschlechtlich fortpflanzt und sich nicht weniger als 10 an Bord der Station befinden.

Später teilt der Computer Samus mit, dass sie genug Schaden angerichtet hat und weist sie an, den Rest der Untersuchung der Föderation zu überlassen. Offenbar hat die Föderation ein Interesse an den X und SA-X und glaubt, dass diese Lebensform unendlich viele Anwendungsmöglichkeiten hat. Samus, die die zerstörerischen Fähigkeiten des SA-X aus erster Hand gesehen hat, ist strikt dagegen. Sie ist überzeugt, dass die X die Truppen der Föderation überwältigen werden, sobald sie landen, und dabei deren Kräfte und Wissen absorbieren. Wenn dies geschieht, könnten sie sich leicht in der gesamten Galaxie ausbreiten und "die galaktische Zivilisation wird untergehen."

Als Alternative beschließt Samus, den Selbstzerstörungsmechanismus der Station zu aktivieren, um die X zu zerstören, und riskiert dabei ihr eigenes Leben. Der Schiffscomputer hat Samus jedoch in einen Navigationsraum gesperrt, da die Föderation angeordnet hat, sie bis zu ihrer Ankunft gefangen zu halten. In ihrer Verzweiflung schreit Samus den Computer an: "Lasst sie das nicht tun. Siehst du nicht, was passieren wird, Adam?" Verblüfft über die Verwendung des Namens fragt der Computer, wer dieser Adam sei. Samus enthüllt, dass er ihr früherer kommandierender Offizier war und gestorben ist, als er ihr das Leben rettete. Scheinbar gerührt von Samus' Offenbarung stimmt der Computer dem Plan zu und schlägt vor, dass Samus den Planeten in die Explosion einbeziehen könnte, wenn sie die Umlaufbahn der Station ändern würde, um so die Zerstörung von X auf dem Planeten SR388 und der Station zu gewährleisten. An diesem Punkt erkennt Samus, dass der Computer ihres Schiffes in Wirklichkeit Adam Malkovich ist, dessen Persönlichkeit vor seinem Tod in einen Computer hochgeladen wurde.

Samus eilt in den Operationsraum, wo sie mit einem SA-X konfrontiert wird. Es gelingt ihr, ihn zu besiegen, aber sein Core-X entkommt, bevor sie ihn absorbieren kann. Samus ignoriert seine Flucht, löst die Selbstzerstörungssequenz aus und eilt zurück zu ihrem Schiff. Sie findet jedoch die Andockstation in Trümmern und ihr Schiff verschwunden. Bevor sie auf die Situation reagieren kann, taucht ein Omega-Metroid auf, der anscheinend aus dem eingeschränkten Labor vor dessen Zerstörung entkommen und in Rekordzeit zu voller Größe herangewachsen ist. Samus besitzt keine Waffe, die dem Metroid etwas anhaben könnte, und ein einziger Hieb seiner Klaue reduziert ihre Energiereserven auf eine Einheit. Als der Omega-Metroid sich anschickt, sie zu erledigen, kehrt der SA-X zurück und greift den Metroid mit seinem Eisstrahl an, wodurch er verletzt wird. Er war jedoch durch den Kampf mit Samus stark geschwächt und wird vom Metroid schnell besiegt. Diesmal schwebt der Core-X über Samus und ermöglicht es ihr, ihn zu absorbieren und den "Unnamed Suit" sowie den Eisstrahl zu erhalten und ihren genetischen Zustand auf den Zustand vor der Impfung wiederherzustellen. Mit ihren wiedergewonnenen Fähigkeiten kämpft Samus gegen den Omega-Metroid und tötet ihn nach einem erbitterten Kampf. Nach dem Kampf taucht Samus' Schiff wieder in der Bucht auf, gesteuert vom Computer, Adam und denselben Etecoons und Dachoras, die sie bei der vorherigen Mission auf Zebes und später auf dem Habitat-Deck gerettet hat.

Als Samus die Station verlässt, wird gezeigt, wie sie auf SR388 abstürzt und sowohl die Station als auch den Planeten zerstört und das Universum für immer von X befreit.

Wenn Samus über ihre Taten nachdenkt, bezweifelt sie, dass die Menschen verstehen werden, warum sie die X zerstört hat, noch werden sie die Gefahr erkennen, die gerade noch abgewendet werden konnte. Samus glaubt, dass man sie dafür verantwortlich machen wird, dass sie sich der Föderation widersetzt hat, aber Adam tröstet sie und sagt ihr: "Mach dir keine Sorgen. Einer von ihnen wird es verstehen. Einer von ihnen muss es verstehen." Eine letzte Reflexion, sagt Samus weiter: "Wir sind alle durch unsere Erfahrungen gebunden. Sie sind die Grenzen unseres Bewusstseins. Aber am Ende wird die menschliche Seele immer nach der Wahrheit streben... Das ist es, was Adam mich gelehrt hat."