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Das Spiel findet in einem binären Sonnensystem namens Lylat-System statt, das von menschenähnlichen Tierrassen (z. B. Füchsen, Fröschen, Hunden, Vögeln, Kaninchen, Affen usw.) bewohnt wird. Es enthält die Planeten Corneria und Venom, die das Gute bzw. das Böse repräsentieren. Im Laufe des Spiels kann man viele andere Planeten, Asteroidengürtel, Raumstationen usw. besuchen. Welchen Weg der Spieler wählt, wirkt sich auf die Orte aus, denen er begegnen wird.

Andross, ein Wissenschaftler, ist auf den Planeten Venom geflohen, nachdem er vom Planeten Corneria verbannt wurde, und hat nun Corneria den Krieg erklärt und eine riesige Armee entfesselt, um das Lylat-System zu verwüsten. General Pepper, der Befehlshaber der Verteidigungsstreitkräfte von Corneria, hat beschlossen, einen Prototyp eines leistungsstarken Kampfflugzeugs namens "Arwing" zu entsenden. Da ihm jedoch die Zeit fehlt, Piloten für die neuen Kampfflugzeuge auszubilden, ruft er das Elitesöldnerteam Star Fox zusammen, um Andross zu besiegen. Fox McCloud, der Anführer des Teams, wird von seinen Teamkollegen Falco Lombardi, Peppy Hare und Slippy Toad begleitet.